昆虫趋光性与光胁迫研究进展

朱智慧 雷朝亮

华中农业大学植物科学技术学院，位于湖北省昆虫资源利用与害虫可持续治理重点实验室，地处武汉。

这种生物趋光行为早有文字记录，由于对这种看似自我毁灭的举动感到好奇，全球的学者们，从各种不同层面，已经做了许多相关研究，并且提出了许多试图说明这一现象的推测，但是，至今还没有哪一个解释是真正站得住脚的。昆虫对光线的吸引特性常被用于农业和林业害虫的管理，因其与自然环境和谐度高，已成为有机农业害虫控制的关键手段；深入研究昆虫受光影响的行为机制，对于发展害虫的物理防控技术具有重要价值。借助昆虫对光线敏感的特性来控制害虫时，科研人员还注意到光线作用会改变趋光昆虫的生命活动，特别是对昆虫反应强烈的紫外线，作为一种普遍的环境压力，它对昆虫的作用更为显著，本文将从昆虫趋光的行为表现、组织构造、生命机理和神经通路以及基础分子机制等角度，说明近些年关于昆虫趋光特性与光线压力的研究成果。

1 昆虫的趋光性

昆虫的趋光行为属于其多种趋性行为类型，包括对光线、温度、湿度及化学物质的反应。这种趋光行为可细分为两种倾向。昆虫会主动靠近光源，这种现象称为正趋光倾向。相反，昆虫会主动远离光源，这种现象称为负趋光倾向。多数昆虫表现出正趋光倾向，少数昆虫则表现出负趋光倾向，还有些昆虫在不同成长时期对光线的反应会有所不同。

1.1 昆虫趋光性的行为学研究

昆虫对不同颜色光线感知存在差异，为增强照明设备对特定昆虫的吸引效果，全球科研人员广泛开展了针对昆虫对单一色光反应的室内外实验调查。蟑螂类节肢动物对波长370纳米的紫外线及520纳米的绿光有反应（ et al., 1992）；对膜翅类昆虫进行的快速光谱检测显示，多数物种的光谱响应曲线S（λ）在340纳米、430纳米和535纳米处达到敏感最高点（ et al., 1992），表明这类昆虫普遍采用三色视觉机制，其敏感光波范围相似，仅在紫外线/蓝光区与蓝光/绿光区存在细微差异；例如意大利蜜蜂（ Apis ）更倾向于344纳米、436纳米和556纳米的光线（ and ，1976； and ，1991）；而叶蜂（ 和 T . ）对红橙色光也有感知，在600纳米附近形成微小敏感峰值（ et al.， 1992），这种偏好长波长的特性在鳞翅目中的凤蝶属很普遍（ and ，1991），比如园凤蝶（ ）在610纳米的红光区域表现出敏感峰值（ and Pfaff，1999）。日行性昆虫里，中华草蛉、大草蛉和龟纹瓢虫都能感知到 562nm 的黄绿光，也能感受到 460nm 的蓝光，并且对 524nm 的绿光有反应（闫海霞，2002,2006）；而夜行性昆虫棉铃虫蛾，它的视觉吸引行为在 340nm 的紫外线范围、483nm 的蓝色光芒区域以及 562nm 的黄绿色光芒区域都有体现（丁岩钦等，1974；魏国树等，2000）。

昆虫的各个成长时期，对于光线展现出不一样的反应倾向。双翅目昆虫的幼小阶段，倾向于躲避亮光，等到成熟阶段，又转而喜爱明亮环境。芸芥上的甲虫（ ）在刚开始蜕皮时，会吸引光线，而临近蜕皮结束时，则开始回避光线（，1962）。蚤类的幼体阶段不喜欢光线，而到了成年期，却会主动寻找亮处。这两种叶蜂在预蛹阶段初期会主动靠近光源，到了后期则开始回避光线，这一现象可参考文献（，1953）。不仅如此，昆虫的性别差异也会导致它们对光线的反应不同。例如亚洲玉米螟的雌性成虫和雄性成虫在感知不同颜色光线时表现出不同倾向，通常情况下雄性个体比雌性个体更倾向于被光线吸引（杨桂华等，1995）。

昆虫的夜间活动与光线有关，它们在不同时段对光的反应不一样。许多昆虫从傍晚到午夜期间，对光的吸引力特别强。黏虫这类昆虫在凌晨到清晨时段，还会出现第二个对光特别敏感的时期，这个时间是从两点半到五点半（董瑞等，2010年）。蚜虫通常在白天，对黄色光线会表现出喜欢接近的倾向。黄曲条跳甲长时间生活在暗处后，清晨时对波长为350纳米的紫外线及430纳米的蓝光有反应，然而到了午后和夜间，它们仅对蓝光产生感应（Yang et al., 2003）。

光线强弱关乎到节肢动物的光线吸引反应，这一点有前人研究作为依据，例如Hecht和Wald在1934年，Jacob等人分别在1977年、1979年以及另外两位研究者于1985年所做的工作。意大利蜜蜂在 537nm 照度增强时，其活动变得更为活跃，对光线敏感的临界值为每秒 8.3×10 7 光量子（ and ,1985）；520nm 绿光在 560lx 强光照射下，蜜蜂的移动速率提升，而移动跨度减小（Erber et al., 2006）。昆虫的趋光反应或许还受到其他环境条件的作用。两种叶蜂（ 和 T. ）在预蛹阶段后期呈现避光倾向，倘若对这些叶蜂施加乙酸戊酯处理，或者用被乙酸戊酯弄脏的容器进行饲养，它们就会转而表现出亲光特性（，1957）。

1.2 昆虫感光器官的解剖学研究

昆虫有多种感光构造，包括复眼、单眼、侧单眼和简单的真皮光感受器，复眼和单眼常见于成虫，侧单眼和真皮光感受器则多见于幼虫。研究显示，这四种感光构造都能引导昆虫趋向或避开光线。

昆虫的成虫阶段里，控制它们对光线产生反应的关键感光部位是复眼，这个发现出自靖湘峰等人的研究（2004年）。这种复眼构造由数量不一的微小单元构成，每个单元从里到外包含六个层次：最外层是角膜，接着是角膜细胞，再往下是晶锥细胞，核心部分是视杆，周围环绕着色素细胞，最底层则是底膜。真正负责接收光线信息的部件是视杆。果蝇的视杆结构包含八个细长的感光单元，其中 R1 至 R6 细胞位于边缘区域，而 R7 至 R8 细胞则处在核心部位。R7 细胞进一步分化为 R7p 和 R7y 两个子类，R8 细胞也分裂成 R8p 和 R8y 两个分支。蓝光对 R1～R6 的刺激最为显著，紫外光次之；R7p 和 R7y 对紫外光有反应，但它们感应强度的最高点不一样；R8p 对蓝光反应灵敏，而 R8y 对绿光较为敏感（ et al., 2011）。蜜蜂的视杆构造包含九个感光细胞，最外层是 R2～R4 和 R6～R8，核心部分则是 R1、R5 和 R9。视觉感受器对绿光有反应，R1和R5则对蓝光或紫外光敏感，至于R9的敏感光波长目前尚不明确，参考了相关研究（ et al., 2005）。昆虫的复眼构造会根据光线强弱的不同而呈现显著差异：当处于黑暗环境时，遮光细胞会向远离中心的方向迁移，环绕着光锥；而在光线充足的情况下，遮光细胞则向中心靠拢移动，依据了先前的研究成果（Yang et al., 1998）。魏玮在2009年对中华通草蛉复眼进行了研究，发现其晶锥细胞存在周期性启闭现象：清晨8时，这些细胞会张开，即便在黑暗环境中也是如此；正午14时，它们既有闭合的情况，也有张开的现象；傍晚20时，细胞会张开，但在有光线的情况下又会关闭；凌晨2时，细胞处于闭合状态，无论是否处于光照环境。

昆虫的背部感光点也能影响昆虫对光线的反应。这些感光点的基本构造包含一个透明外壳、一层特殊表皮细胞、感光杆和感光神经细胞以及含色素的细胞。即便遮盖了果蝇的整个视觉器官，果蝇依然表现出对光线的趋向性，这说明果蝇的独立感光点确实能够调控果蝇的光线反应（Hu等人，1980年）。骚扰锥蝽有两只发育完全的单眼，单独遮盖复眼或单独遮盖单眼，都不会影响它的趋光行为；然而同时遮盖两者，则明显削弱了它的趋光能力，这说明依靠单眼实现的趋光反应，并不需要复眼来辅助（ et al., 1998）。

幼虫头部两侧分布着侧单眼，这种感光器官构造同复眼的小眼相似，包含屈光系统与感光系统两大组成部分，并且涵盖角膜、晶体以及视杆等构造。因为全变态昆虫的幼虫既没有复眼也没有单眼，所以视觉功能几乎完全由侧单眼承担。研究表明，毛虫的侧单眼对光谱中所有波长的光线都会产生趋光行为（,1994）。部分昆虫在幼小阶段，比如果蝇，会展现出和成年时截然不同的光线偏好，这种现象的产生，跟它们侧单眼（'s Organ, BO）的特殊构造和功能密切相关。BO装置里总共分布着十二个感光细胞，在这之中，有八个（Rh6）能够接收绿色光线，另外四个（Rh5）则对蓝色光线更为敏感（ et al., 2007）。

动物的眼外光感受器的研究很早就开始了，早在1979年就有相关报道，不过对于昆虫来说，这方面的资料却相当有限，1972年也仅有零星记录，在弹尾纲鳞跳虫科的食管区域，研究者们找到了眼外光受体，而在弹尾纲的眼间囊半透明表皮之下，同样存在着视杆细胞，这一发现由多位学者在2000年共同公布虎甲（ ）的视叶里或许有某种潜在的光感受器，能够调控昆虫的周期活动（ et al.， 1993）。黄粉虫和凤蝶的幼虫没有正常的单眼，不过它们体表的细胞里却分布着可以感知光线的感觉元件（，1998）。这些位于眼外的光感觉元件同样能够引导昆虫对光源产生反应。白符虫兆的真皮光感受器能够引导这种节肢动物规避光线行为，Fox et al.， 2007研究指出。在果蝇的幼体表皮，也探测到具备光敏功能的神经细胞，这类 IV 型周缘神经元同样负责果蝇幼体的趋暗行为，Xiang et al.， 2010实验证实。

1.3 昆虫趋光性的电生理学研究

对昆虫光敏感特性的电学分析多聚焦于其复合眼部位。复合眼内的感光细胞能够把环境的光线信息转变为电学脉冲，所以借助检测光刺激下感光细胞膜电位波动（,ERG）这一指标，可以解析昆虫的光觉感应原理及其对光源的趋向反应。Agee在1972年和1973年昆虫记读后感500字，借助电生理技术，探究了美国棉铃虫复眼的相对光谱敏感度，结果显示其最敏感的光波长度区间为480至575纳米，其次为365纳米。针对鳞翅目昆虫的电生理学考察表明，多数物种在383至700纳米的波长区间内，普遍存在3到4个敏感峰值，且这两个峰值大多分别位于紫外光区和蓝光区，相关研究由多人于1982年完成。草蛉的 ERG 值在某个光照强度区间内，会随着光照强度提升而近似成直线式地上升，而龟纹瓢虫的 ERG 值则展现出「J」形态状的变化趋势（闫海霞，2002,2006）。光线微弱时，夜行棉铃虫的 ERG 值随亮度增强而变化，曲线形状像「S」字样（魏国树等，2000）；它们适宜活动的光线范围在 10 -1 到 10 -3 勒克斯之间；当照度达到 10 -3 勒克斯时，它们的活动反应最为强烈。通过检测离体培育的果蝇幼虫第四神经元的电信号反应，在不同光线条件下的实验结果显示，这类神经元确实是负责接收外界光线的体表神经细胞（Xiang et al., 2010）。

1.4 昆虫趋光性的分子及神经回路研究

昆虫对光线产生反应是受到光刺激后的本能活动，因此神经通路的研究对于弄清昆虫趋光机制非常重要。现阶段，这方面的研究还处在非常基础的阶段，离构建完整网络图还很远。目前，人们比较清楚的是果蝇和蜜蜂复眼引导的光线趋向神经通路研究情况。该研究团队在2010年对果蝇的光线趋近反应进行了分析，指出几乎所有感光细胞（包括R1～R6、R7p或R7y、R8p和R8y）都参与其中。其中R1～R6细胞与底膜层的单极细胞L1、L2、L3以及无长突细胞建立了神经连接（ et al., 1989）。R7 和 R8 分別映射到髓质的 M6 和 M3 层，Dm8 神经元接收多个 R7 细胞的信号，Dm5 和 Dm9 神经元则接收 R7 和 R8 的信号，此外它们还同时接收 L3 和 Dm8 神经元的信号（Gao et al., 2008）。蜜蜂体内的 L1 单极细胞能够接收各种光感受器细胞的输入信息，并将这些信号传递至髓质部分，相关研究由多位学者在1985年和2011年分别报道。果蝇幼虫的 BO 光感受器细胞能够接收光线信息，并将其转变为电脉冲，经由突触传递，向 Pdf 神经元发送信号（ - （Pdf）- ），该神经元同样负责调控果蝇的生命周期节律（ et al., 2005）。中科院生物物理所林立研究组查明，传递 Pdf 神经元信息的目标神经元是 NP394 神经元，若阻断该神经元的作用，幼虫便会从躲避光线转为追逐光线，这证实了 NP394 神经元负责调控幼虫的避光反应，此外该研究还揭示 Pdf 神经元对 NP394 产生抑制效应（Gong et al., 2010）。这些神经通路并非固定不变，一个显而易见的现象是果蝇从幼虫转变为成虫时，其神经通路必定会经历改变，尽管其具体机制尚不明确。昆虫的发育过程同样会对神经通路的结构产生影响，Sin et al.（2002）的研究表明，各式各样的光线刺激能够大幅度改变果蝇幼虫腹侧神经元（即LN，这类神经元借助神经递质Pdf传递信息）突触的构建。

视感知细胞内实际感应光线成分是视紫红质，这种分子由视蛋白与视黄醛结合构成。视蛋白属于 G-蛋白偶联受体大家族成员。在果蝇身上识别出六种不同视蛋白，分别是 Rh1 至 Rh6。Rh1 对蓝绿光有反应，它存在于 R1 到 R6 的光受体细胞里，Rh3 和 Rh4 对紫外光有反应，它们存在于 R7 的光受体细胞里，Rh5 作为蓝光感受体，Rh6 作为绿光感受体，它们都存在于 R8 的光受体细胞里，而 Rh2 对紫外光有反应，它仅仅存在于单眼的光受体细胞中，这一发现见于 2010 年的研究。视紫红质感知光线后，经由 G-蛋白触发 PLCβ 的活性昆虫记读后感500字，致使 PIP2 发生水解，形成 IP3 和 DAG，进而开启 TRP 与 TRPL 的离子通道，造成钙离子和钠离子向内移动，促使受体细胞膜电位降低，最终实现光线信息向电信息的转化。果蝇幼虫体表的第 IV 类神经元，其光受体分子是一种蛋白质，这种蛋白质与视紫红质在结构上很相似，具体为 Gr28b 蛋白，该信息来源于 Xiang 等人的研究（2010年）。

引导光线反应的信号在神经细胞相互沟通时，多种化学物质发挥作用，包括组胺、5-羟色胺、多巴胺、乙酰胆碱以及 Pdf。1989年首次揭示，由组胺驱动的氯离子通道负责传导光感受器突触的神经信号，紧接着，两个这样的氯离子通道基因被成功分离出来（ et al., 2002; Gengs et al., 2002; Zheng et al., 2002）。通过使用组胺的对抗药物作用于水蚤，先前对紫外线表现出避光反应的水蚤，其后显现出趋光行为，该研究完成于2011年。5-羟色胺，也称作血清素，以及多巴胺，对于苔藓虫的幼体阶段的光线趋向性，产生了截然不同的影响。幼虫幼时具有趋光习性，而到了后期则表现出避光倾向，通过给予 5-羟色胺或其前体 5-羟色氨酸干预，幼时幼虫的趋光特性会转变为避光反应；相反，采用多巴胺或其活性剂实施干预，则能够明显延长其趋光特性所持续的时间段（ et al., 1997）。给意大利蜜蜂喂食五羟色胺，会使它们年幼的工蜂对光线的反应变得迟钝（Thamm et al., 2010）。在果蝇中，阻断血清素神经元的功能，能够加强它们三龄幼虫不喜欢光线的倾向，然而，如果阻断多巴胺神经元的功能，却不会产生这种效果（et al., 2009）。若同时抑制果蝇体内负责5-羟色胺及多巴胺传递的神经细胞，则该物种的成虫对光线表现出正常反应（ et al., 2010），这说明这两种神经细胞在其它昆虫身上，或在同种昆虫不同成长阶段，对于昆虫趋光行为的作用机制可能存在差异。果蝇幼虫的感光细胞依靠乙酰胆碱来传导光线信息，从而引发避光行为，这一现象由Keene等人于2011年证实。